胰腺癌的手术切缘定义和标准
•64 •中华消化外科杂志2021 年 1月第 20 卷第 1期Chin J Dig Sing, January 2021, \ »1.20, No. 1
蒋奎荣蔡宝宝苗毅
南京医科大学第一附属医院胰腺中心胰腺研究所 210029
通信作者：苗毅,Email：lu
【摘要】外科手术是胰腺癌病人获得长期生存的关键因素，切缘评估是重要的手术质量评价标 准和预后影响因素并非所有外科医师对胰腺癌手术切缘定义和标准都有清晰认识环周切缘概念
的引入和“1mm”原则的应用，可以帮助临床医师更加准确地判断病人预后、随着对胰腺癌认识的进
一步深入，更严谨、精准的胰腺癌手术切缘评估体系将更好地指导临床实践，使病人得到更好的生存
获益：笔者综合国内外研究进展，探讨胰腺癌的手术切缘定义和标准
【关键词】胰腺肿瘤；手术；手术切缘；外科病理学；标准
基金项目：国家自然科学基金（81672449、81871980)；强卫工程医学杰出人才(JC R C A2016009)
D efin itio n a n d c r i t e r i a fo r s u r g ic a l m a rg in o f p a n c r e a tic c a n c e r
Jia n g Kuirong, Cai B a o b a o, M iao Yi
P an creas Center & Institute, the First A ffiliated H ospital o f N anjing M edical University, Nanjing 210029, China
C orrespon din g a u th o r: M iao Yi, E m ail: m ia o y i@njrrw.edu
[A b s t r a c t】Surgery is a key factor for the long-term survival of patients with pancreatic
cancer. Evaluation of the surgical margin is an im portant criterion for surgical quality control, and
influencing factor for prognosis. Not all surgeons have a clear understanding of the definition and
standard of margins for pancreatic oncological surgery. The introduction of circumferential margins
and "1 mm" principle could help estim ating patients prognosis accurately. With the further
understanding of pancreatic cancer, a more rigorous and accurate evaluation system for the surgical
margin of pancreatic cancer will arise to b etter guide clinical practice and enable patients to have
<
better survival. The authors review dom estic and overseas research progress, investigate definition 弹跳高跷and criteria for surgical margin of pancreatic cancer.
【K ey w o rd s】Pancreatic neoplasm s; Surgery; Surgical margin; Surgical pathology;
Standard
F u n d p r o g r a m s: National Natural Science Foundation of C h in a(81672449, 81871980); Project
for Outstanding Medical Talents in the Hygiene Strengthening Engineering
(IC R C A2016009〕
胰腺癌是人类恶性程度最高的实体肿瘤v。外科手术是目前唯一可能治愈胰腺癌的手段，根治 性切除是病人获得长期生存的关键因素。已有的 研究结果显示：获得R…切除的病人术后中位生存 时间可达39.5个月，5年生存率接近40%，而比切 除病人中位生存时间和5年生存率仅为23.7个月和20%，这说 明胰腺癌切缘对病人长期预后有影响2:。但目前切缘的定义和标准尚未达成统一，很多学者对切缘的认识仍较模糊而亟待澄清。笔者 综合国内外研究进展，探讨胰腺癌的手术切缘定义 和标准。
一、胰腺癌切缘的历史沿革
胰腺癌切缘状态评估是恶性肿瘤分期中“肿瘤 残余分级”的重要组成部分。尽管系统的肿瘤切缘
DOI ：10.3760/eraa.j 115610-20201224-00802
收稿日期2020-12-24
引用本文：蒋奎荣，蔡宝宝，苗毅.胰腺癌的手术切缘定义和标准[J].中华消化外科杂志,2021, 20⑴:64-68. DOI: 10.3760/cm a.jl 15610-20201224-0080
2.
中华消化外科杂志2021 年1月第 20 卷第 1期ChinJDigSurg，January2021, V〇1.20, No. 1•65 •
评估似已无从考据，但自20世纪中期外科病理学 登上临床医学舞台，切缘状态评估就一直是外科医 师讨论关注的热点。直到研究者开始从整体角度 认识恶性肿瘤生物学行为及其模式，切缘状态 的评估才真正被医学界重视^ 1978年和1987年，美 国癌症联合会（AJCC)和国际抗癌联盟（UICC)分别 发布肿瘤残留分级，用于描述后肿瘤残留情 况|3_4]。与乳腺癌、结直肠癌等肿瘤不同，胰腺癌根 治术(包括胰十二指肠切除术）中，手术标本的切缘 定义十分模糊[5<。Whippk”和Child81在丨935— 1945年各自发表关于胰十二指肠切除术的论著皆 未系统报道切缘状态。但Whipple早期胰十二指 肠切除标本的组织病理学检查报告显示：“未见肿 瘤沿胆总管及胰管向上游累及”“十二指肠近端切 片见由十二指肠黏液腺构成的腺瘤样结节，形态 规整，伴轻度上皮增生”“肿瘤背侧的质地坚硬结 节处见肿瘤紧邻，且一直延伸至周围组织，提示切 除时可能肿瘤残余”[9]。虽未提及“切缘”一词，但当时的手术标本组织病理学检查评估其实已经出现现代胰腺癌切除标本切缘评估雏形，即消化 道离断对应的断端切缘和胰腺周围组织切除对应的环周切缘2个亚型a1952年，McDermott l u l报 道胰腺癌对胰腺腹侧脂肪组织的浸润；1963年，Weber"11报道胰腺癌可沿导管生长累及胰腺断端；1964年，Monge等I报道近半数胰腺癌侵犯胰腺背 侧的纤维结缔组织；20世纪70年代，欧美国家和曰 本的学者报道胰腺癌存在“跳跃式”和“多灶性”生长，强调胰腺断端切缘术中快速病理学检查阳性对 施行全胰腺切除术的
指导意义[13_14]。尽管越来越多 的学者开始关注胰腺癌手术切缘对预后的影响。但在20世纪70—80年代，胰十二指肠切除术围术 期病死率仍高达25%，因较落后的术后管理和辅助 措施，胰腺癌被认为“没有预后”，所以切缘对 预后影响并未受到重视:1%随着胰腺手术安全性的显著提高，切缘对预后影响的重要性逐渐显现，英国 皇家病理医师学院和美国病理医师学院按“断端切 缘”和“环周切缘”两类，陆续发布并不断更新各自的 切缘评估目录(表1)"6-|7]。
二、胰腺癌切缘标准的定义和发展
(一）R分级
肿瘤切除术后的R分级定义分为：R。为阴性切 缘，肿瘤在外科切缘中未被发现；R，为显微镜下阳 性切缘，切缘无肉眼可辨识的肿瘤累及，但显微镜 下可见肿瘤累及；R：为肉眼可见的切缘阳性；心为
表1不同学术机构对胰十二指肠切除术
标本切缘评估分类
Table 1 Classification of surgical margins of pancreatoduodenectomy in different academic institutions
学术机构切缘分类切缘种类
英国皇家病理
医师学院
断端切缘胃横断切缘
十二指肠横断切缘
胰腺横断切缘
胆道横断切缘
环周切缘肠系膜上静脉切缘
隧道式高温烧结炉肠系膜上动脉切缘
后切缘
胰腺前面
美国病理医师
学院
断端切缘胰颈切缘
胆道切缘
近端切缘(十二指肠或胃）
远端切缘(远端十二指肠或空肠）
环周切缘胰腺钩突(后腹膜或肠系膜上动脉)切缘
切缘无法评估。外科实践中可能产生肿瘤残余状 态评估的特殊情况，如转移性胰腺癌的原发灶切除，即使切除标本切缘无肿瘤累及，亦不能称为R,，切除而应为R2切除；若进行原发灶以及全部可探及转移灶（如肝脏寡转移）的同期切除，且相应切缘 无肿瘤累及，则属于R。切除。I切除特指仅由组织 病理学检查发现的肿瘤残余。如术中切缘肉眼未 见肿瘤残余，但术后组织病理学检查结果提示切除 线附近肿瘤细胞累及；扩大清扫手术切除的第16组淋巴结检出肿瘤转移或术中腹腔灌洗细胞学检出 肿瘤细胞，则仅为艮切除。R2切除是指外科医师或 病理科医师肉眼可见的肿瘤残余U8]。R2的判定需
要外科医师和病理科医师密切协作e尤其是对于 非“整块切除”的标本，或相关标本库取材无病理科 医师参与的手术，肿瘤的完整性缺失会对R分类产 生影响，有学者建议以心进行标记[19]。
(二）0 mm原则
至2017年，AJCC和UICC的TNM分期系统仍采用0 mm原则作为评估是否存在肿瘤残余的标准：若肿瘤细胞累及切除线，为R，切除；若切除线 上无肿瘤细胞，则为R…切除™。但0 mm原则下R。切除与生存获益的相关性欠佳。有研究结果显示：胰腺癌局部复发率为75%~85%，甚至超过采用此 标准的胰腺癌R…切除率[21]。也有研究结果显示：切缘状态与无进展生存时间、中位生存时间无关:22]。这说明此切缘定义尚待改进。2017年，AJCC 第8版胰腺癌分期指南以及最新的美国病理医师 学院规定：切除线I mm以内无肿瘤残佘方能诊断 为R。切除。这与目前更为广泛认可的利兹标准趋同[23i 。
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(三）利兹标准：重新定义R切除
英国利兹大学Verbeke等j2006年发布的标 准化取材及报告规范因其全面的评估内容、详细的 操作规范以及详实的循证医学证据，已被美国国立 综合癌症网络（NCCN)、AJCC等指南以及ESPAC 等重要临床研究参考应用，被称作胰腺癌病理取材 报告的利兹标准.利兹标准重新定义胰腺癌的R 切除，包括3个核心内容：i mm原则、环周切缘评估 和轴向取材。
(1 )1m m原则是指在显微镜下，如可探及的癌 细胞位于切除线1mm以内则为R，切除。胰腺癌属 于富间质恶性肿瘤。多数情况下，胰腺癌细胞仅较 松散地分布在高度纤维化的瘤灶中。切缘R分级 本质是通过对切除侧肿瘤分布进行评估预测残留 组织中肿瘤的分布状态。如果肿瘤直接累及切除 线，残留组织中存在癌细胞的概率极大；但对于富 间质、分布稀疏的胰腺癌，即使当切除侧可探及的 肿瘤与切除线存在“一定距离”，残留组织中仍极有 可能残留癌细胞:，因此，以0 mm预测残留组织 中癌细胞的存在会低估肿瘤残留状态，使部分获得 “R。切除”的病人并未获得相应生存获益。借鉴结 直肠癌中的有关临床病理学研究结果，利兹标准将 1mm作为界限。虽然在当时并没有足够的循证医 学证据，但这一标准在此后的研究中被证实与预后 有良好的相关性;26_27]。
(2)评估术中离断胆管、空肠、胃和（或）十二指 肠以及胰腺产生的断端切缘的必要性被外科和病 理学界所公认。而环周切缘的定义不明确，存在较 大争议。切缘是手术切除器官或组织时产生的物 理界面。在标准胰十二指肠切除术中，除消化道离 断外，围绕胰头周围，由背侧经由左侧至腹侧，经各 种手段进行的外科分离将产生4个解剖界面：①行 Kocher手法时，胰头、钩突背侧与右肾、腹膜后大血 管之间的解剖界面。②离断钩突左侧时，胰腺钩突 与肠系膜上动脉右侧的解剖界面。③游离钩突腹 侧时，钩突腹侧与门静脉-肠系膜上静脉背侧-右侧 的解剖界面。④胰头前方面向胃窦-十二指肠间的 界面。利兹标准将以上界面按图分别标记为后切 缘、肠系膜上动脉切缘、肠系膜上静脉沟切缘、前切 缘。在利兹标准中，前切缘也被称为“Anterior Pancreatic Surface”，而其他切缘为 “Margin”:，在
所 有胰腺切缘中，只有前切缘是胰腺的自然表面，而非手术切除人为产生的解剖界面。按照利兹标准，如胰头癌一旦侵犯胰头前方腹膜，无论其他切缘累及与否，均不能达到R,，切除；同理对于胰体尾癌病 人，若探查发现肿瘤累及胰腺前表面，无论行何种 后腹膜廓清，也不能达到R»切除。
(3)轴向取材是指按标准解剖位置的横断面将 胰腺癌切除标本做剖面，得到与CT或MRI横断面 扫描检查类似的组织切面，并以此为基础评估肿瘤 与环周切缘、邻近组织器官关系的取材方法。相较 传统的“多瓣式”或“切片面包式”取材，轴向取材可 以在各个切面完整评估肿瘤与所有环周切缘的关 系以及对胆管、胰管、十二指肠的累及情况。在轴 向取材下，切缘累及情况的检出率高于其他方法，判定的11…切除与预后获益有显著相关性m:, (四）是否需要更严格的切缘评估标准
部分研究采用了更严格的R,，切除标准，即所 谓 1.5m m原则和 2.0 m m原则 t2V:Jamieson等-1111报 道如果以距切除线>1.5 mm作为界定R…切除，氏，切除病人的中位生存时间为63.1个月，5年生存率为 35%，而R，切除病人中位生存时间和5年生存率分 别为19.1个月和6%；以2.0 mm为标准，R。切除病 人的中位生存时间为63.6个月，5年生存率为36%, R，切除病人中位生存时间为20.1个月，5年生存率 为11%:Chang等1的研究结果显不：1.5mm原则 评估的R，切除病人中位生存时间与R…切除病人类 似（约20个月:^&切除病人（包含比例接近的亚临 床转移病人）5年生存率介于R。切除病人与切缘被 肿瘤直接侵犯病人之间（R…切除病人为18.5%，肿瘤直接侵犯切除线病人为3.9%)。而进一步收紧 切缘评估标准，即采用2.0 nim标准，R,，切除病人的 中位生存时间及5年生存率获益与1.5mm比
较，差异无统计学意义。这提示1.5mm原则可能是更合 理切缘评估标准。当然，更严格的切缘评估标准意 味着更低的R…切除率。Strohel等[26:1的研究结果显 示：以1mni原则评估的R(，切除率仅为20%，如果进 一步提高R。切除的评估标准，可能使更多胰腺癌 根治手术变成“姑息性手术”。但正如欧洲胰腺中 心主任Btidilei•教授所言：“和常识相反，胰腺癌手 术R，切除率的升高并不是低劣外科的表现，而是 高质量病理学检查结果”32i。笔者认为：最理想的 胰腺癌切缘评估应该使Ru、R，和比切除的3类病人 生存时间差异最大，因此，胰腺癌手术切缘的定义 和标准还将进一步完善。
三、结语
随着对胰腺癌生物学行为以及胰腺癌外科手 术认识的不断加深，胰腺癌切缘的评估将纳入更多
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内容，这对外科学和病理学同道提出了更高的要 求。目前，对胰腺癌的病理学诊断，已经由细胞-组 织形态识别，发展到分子甚至基因诊断；对胰腺及 其周围解剖学和手术内容的理解，已经由认识胰 腺、十二指肠和胆管，发展到掌握胰周腹膜皱襞，腹膜返折和腹腔大、中血管组织病理学；对胰腺癌切缘 的评估，已经从有或无的二分法到何种切缘距离多 少的定位定量测量；不断涌现的新手术方式，产生了 新切除标本类型，对病理科医师提出了新挑战。笔者认为：采用更精准的胰腺癌切缘标准，可以更好地 指导临床实践，使病人得到更好的生存获益。
利益冲突所有作者均声明不存在利益冲突
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标注中文全称4G第4代移动通信技术EUS内镜超声MODS多器官功能障碍综合征5G第5代移动通信技术FITC异硫氰酸荧光素MTT四甲基偶氮唑蓝
AFP甲胎蛋白GAPDH3-磷酸甘油醛脱氢酶NK细胞自然杀伤细胞
Alb白蛋白GGT7-谷氨酰转移酶OR优势比
ALP碱性磷酸酶HAV甲型肝炎病毒PaC02动脉血二氧化碳分压ALT丙氨酸氨基转移酶Hh血红蛋H Pa02动脉血氧分压
AST天冬氨酸氨基转移酶HBV乙型肝炎病毒PBS磷酸盐缓冲液
AMP腺苷一磷酸HBeAg乙型肝炎e抗原PCR聚合酶链反应
ADP腺苷二磷酸HBsAg乙型肝炎表面抗原PET正电子发射断层显像术ATP腺苷三磷酸HCV丙型肝炎病毒PLT血小板
ARDS急性呼吸窘迫综合征HE苏木素-伊红PT凝血酶原时间
p-actin P-肌动蛋白HKV戊型肝炎病毒PTC经皮肝穿刺胆道造影BMI体质量指数HIFU高强度聚焦超声PTCD经皮经肝胆管引流BUN血尿素氮HR风险比RBC红细胞
CEA癌胚抗原IBil间接胆红素RFA射频消融术
Cl可信区间I C G R15吲哚菁绿15 min滞留率RR相对危险度
Cr肌酐IFN干扰素KT-PCR逆转录-聚合酶链反应CT X线计算机体层摄影术Ig免疫球蛋白TACE经导管动脉化疗栓塞术DAB二氨基联苯胺1L白细胞介素TBil总胆红素
DAP]4,6-二脒基-2-苯基吲哚抗-HBc乙型肝炎核心抗体TC总胆固醇
二盐酸抗-HBe乙型肝炎e抗体TG甘油三酯DBil直接胆红素抗-HBs乙型肝炎表面抗体TGF转化生长因子
l)MSO二甲基亚砜IX腹腔镜胆囔切除术IN F肿瘤坏死因子
l)SA数字减影血管造影术LDH乳酸脱氢酶TF总蛋H
ECM细胞外基质MMPs基质金属蛋白酶WBC白细胞
ELISA酶联免疫吸附试验MRCP磁共振胰胆管成像VEGF血管内皮生长因子ERCP内镜逆行胰胆管造影MKJ 磁共振成像
